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En el convento de carmelitas descalzas de Caravaca de la Cruz la priora Ana de San Alberto le había escrito a Teresa pidiendo un buen confesor. Teresa dispuso que Juan de la Cruz las visitase. Juan acudió a principios de 1580. Tuvo que acudir nuevamente en enero de 1581 para supervisar la elección de la priora, resultando Ana de San Alberto nuevamente elegida. 98​

Felipe II sugirió, con respecto a los carmelitas descalzos, la creación de una comisión con el nuncio y unos adjuntos, que concluyó el 15 de julio de 1579. Esta propuso como solución que el rey pidiera al papa una provincia separada para los carmelitas descalzos. 99​ Felipe II solicitó al papa una provincia independiente para los carmelitas descalzos. 91​ Gregorio XIII concedió la provincia independiente a los carmelitas descalzos con el Breve Pia Consideratione del 22 de junio de 1580.91​100​

En marzo de 1581 Juan de la Cruz acudió al capítulo de los descalzos que se celebró en Alcalá de Henares. En él se eligió como provincial a Jerónimo de la Madre de Dios. 101​ Este, a su vez, nombró a Juan de la Cruz tercer definidor y prior del Convento de los Santos Mártires de Granada.​

En noviembre de 1581 Juan de la Cruz fue a Ávila para pasar unos días con Teresa de Jesús.​

Se había decidido fundar un convento de carmelitas descalzas en Granada con Ana de Jesús de priora. Juan de la Cruz pasó por Beas de Segura y se encontró con Ana y otras cinco monjas, a las cuales acompañó a Granada para la fundación. Posteriormente, él se instaló en el Convento de los Santos Mártires como prior.​

Desarrolló predilección por dos frailes a los que alentaba y enseñaba: Juan de Santa Ana, que le había seguido desde el Monasterio del Calvario, y Juan Evangelista, que se unió como novicio en Granada a los 19 años. Juan Evangelista pasó a ser su secretario y le acompañó en todos sus viajes hasta pocos meses antes de su muerte.​

Juan de la Cruz iba con frecuencia al convento de las carmelitas descalzas de Granada a confesar a las monjas y hablaba con ellas en el locutorio.​

Estando en Granada prosiguió y terminó su obra Subida del monte Carmelo y escribió La noche oscura del alma. Concluyó la primera versión de su comentario en prosa del Cántico espiritual y se la dedicó a Ana de Jesús. Escribió también el último de sus grandes poemas, Llama de amor viva.​ Entre agosto de 1585 y abril de 1587 redactó un comentario a este poema solicitado por Ana de Peñalosa, una viuda rica y piadosa que estaba bajo su dirección espiritual.​

Sobre el Cántico espiritual, que había comenzado a escribir estando preso y que había continuado en el Calvario y posteriormente, se sabe que antes de agosto de 1586 cambió el orden de las estrofas y realizó una nueva redacción de su comentario en prosa.​

En Granada o más tarde, escribió una obra en prosa titulada Propiedades del pájaro solitario que se ha perdido. Tampoco ha llegado hasta nosotros otra obra escrita posteriormente para distinguir entre estados mentales y milagros falsos y verdaderos.​

Hay algunos escritos cortos, como Cautelas y Dichos de luz y amor, que son aforismos para las mojas de Beas.​

En mayo de 1583 tuvo lugar otro capítulo de la orden en Almodóvar del Campo. En el capítulo se trató primero sobre si los priores debían ser elegidos en capítulo general o por elecciones en sus comunidades. Juan de la Cruz tomó partido por las elecciones, pero añadiendo que ningún prior debía continuar en su puesto tras haber expirado un mandato de dos años. Nadie más compartió esta opinión. También se debatió sobre si debían mandarse misiones al África pagana y Juan se posicionó en contra, argumentando que allí no estaban preparados para su modo de vida. Otro punto de debate fue si había que intensificar la predicación en las iglesias y Juan también se opuso, alegando que la función principal de los descalzos era la vida contemplativa. Fray Nicolás de Jesús María apoyaba los puntos de vista de Juan con respecto a la predicación y las misiones. En la última sesión del capítulo Nicolás lanzó un ataque contra Jerónimo de la Madre de Dios por su supuesto mal gobierno y alegó que su excesivo amor por la predicación había arruinado la orden. Tras esto, Nicolás fue a fundar un convento de carmelitas descalzos en Génova mientras que Jerónimo organizó una misión para el Congo.​

Juan de la Cruz participó en la fundación del Convento de San José de Málaga, de carmelitas descalzas, el 17 de febrero de 1585.​

En la primavera de 1585 tuvo lugar otro capítulo de la orden en Lisboa. Jerónimo de la Madre de Dios propuso a Nicolás de Jesús María para sucederlo. Esta opción ganó por 26 votos a favor de los 28. Juan propuso de nuevo que los priores no pudiesen ser reelegidos en sus cargos, pero tampoco consiguió adeptos. En el capítulo se acordó que Juan continuase como prior del Convento de los Santos Mártires de Granada y que fuese también segundo definidor.​

En Lisboa se encontraba la monja María de la Visitación, famosa por sus supuestos milagros y por los estigmas que presentaba. Todos los priores descalzos que se encontraban en la ciudad fueron a ver sus yagas y a coger como reliquias trozos de sus ropas manchadas de sangre. Juan de la Cruz fue el único que se negó a ir diciendo que no tenía necesidad de ver las heridas de nadie.

​ Finalmente, la Inquisición abrió una investigación y otra monja dijo que había visto a María de la Visitación pintarse las heridas y probó que tenía razón lavándolas.​

Doria regresó de Italia el verano de 1585 y convocó un nuevo capítulo en octubre del mismo año en Pastrana.​ Jerónimo de la Madre de Dios fue nombrado vicario provincial de Portugal y prior del convento descalzo que allí se encontraba. Juan de la Cruz, por su parte, conservó los cargos de prior del Convento de los Santos Mártires de Granada y de segundo definidor y fue nombrado también vicario provincial de Andalucía.

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