Capilla fue lugar de asentamientos humanos desde la más remota antigüedad, como testimonian las abundantes pinturas rupestres de la zona, y punto de fijación después, de la Miróbriga Turdulorum clética, bajo los romanos, continuó siendo un centro poblado de notable importancia: insigne municipio, lo denomina Plinio. Y también durante la época árabe, siempre como enclave estratégico destacado en el eje de las comunicaciones entre Mérida, Sevilla, Córdoba, Almadén y Toledo. Por tal razón, sobre sus escarpaduras existieron en todos los tiempos, sólidas fortificaciones. Un puente medieval llamado de Garbayuela, de origen quizá romano, con ocho arcos, hoy muy maltrecho, fundamental en la red de itinerarios de la Mesta, se sitúa en sus proximidades en dirección a Peñalsordo, evidenciando la importancia del lugar como nudo de comunicaciones. El lugar de Capilla fue conquistado en 1.226, aunque posteriormente volvería a caer en manos musulmanas hasta que definitivamente fue tomada por las tropas cristianas, siendo entregada a la Orden del Temple. Al extinguirse la misma pasó, en 1.309, a formar parte de las propiedades del Maestre de Alcántara, don Gonzalo Pérez. A finales del siglo XIV pasó a la Casa de Béjar, al ser comprada por el camarero mayor del rey, don Diego López de Stúñiga, en 1.382 por 280.000 maravedís. En los primeros años del siglo XVI pasó a formar parte del patrimonio de uno de sus descendientes pues, según Sánchez Loro, en el testamento de don Álvaro de Zúñiga con la otorgación de Capilla y Burguillos, por último pasó al Ducado de Osuna a finales del siglo XVIII. En el aspecto jurisdiccional, desde la Reconquista fue capital del Estado de su nombre, en el cual se incluían las poblaciones de Garlitos, Baterno, Peñalsordo y Zarza Capilla. Actualmente es un conjunto de menos de 300 habitantes que resulta, con acusada diferencia, el menor de la Serena.